Estrutura e funcionamento dos espermatóforos de Doryteuthis plei (Mollusca: Cephalopoda) e reavaliação da reação espermatofórica dos cefalópodes - Marian, José Eduardo Amoroso Rodriguez (2010)
Cefalópodes coleóides (lulas, sépias e polvos) produzem espermatóforos muito elaborados, os quais são transferidos à fêmea durante a cópula por meio de um apêndice modificado nos machos. Durante a transferência à fêmea, os espermatóforos sofrem, de forma autônoma, drásticas modificações na chamada \"reação espermatofórica\", complexo processo de evaginação do aparato ejaculatório, que conduz à exteriorização da massa espermática e corpo cimentante. Poucos trabalhos abordam com detalhes a morfologia e anatomia funcional dos espermatóforos dos cefalópodes, grande parte do conhecimento acerca da estrutura do espermatóforo tendo sido gerada por trabalhos clássicos do século XIX e início do século XX. Investigações acerca do funcionamento dos espermatóforos são consideravelmente mais raras, estando o conhecimento básico sobre a reação espermatofórica restrito a apenas 20 espécies de coleóides. Como o funcionamento extracorpóreo dos espermatóforos depende exclusivamente da intrincada estrutura e organização de seus componentes (e.g., membranas e túnicas), somente investigações detalhadas dessas estruturas proverão as bases para a compreensão do funcionamento e da exata função do complexo espermatóforo dos coleóides. Nesse contexto, a presente Tese, organizada em cinco capítulos, teve como objetivo principal investigar a estrutura e o funcionamento dos espermatóforos da lula Doryteuthis plei (Blainville, 1823). No primeiro capítulo, com o objetivo de se estudar a fundo a organização estrutural dos espermatóforos da espécie, diversas técnicas de microscopia foram testadas e empregadas. Como resultado da combinação de diferentes ferramentas de análise, a estrutura do espermatóforo revelou-se ainda mais complexa, sendo as principais descobertas referentes à: 1) elaborada estrutura da membrana mediana, organizada em camadas e apresentando um segmento aboral quimicamente distinto, que envolve parte do corpo cimentante; 2) presença de um material reticulado preenchendo o espaço entre a túnica interna e a membrana mediana (discute-se a possibilidade do mesmo consistir em um fluido viscoso em espermatóforos intactos); 3) presença de espículas intimamente associadas à membrana interna na região do corpo cimentante (além das espículas embebidas no filamento espiral); 4) presença de extensões membranosas que delimitam uma câmara pré-oral na região do capuz; e 5) complexa organização estrutural do corpo cimentante, delimitado por duas camadas e contendo substâncias de distintas propriedades químicas. Uma avaliação cuidadosa da literatura permite sugerir que pelo menos parte dessas características deva ser comum aos espermatóforos de outros loliginídeos, e, em alguns casos, de outros grupos de coleóides. Como parte da investigação acerca da reação espermatofórica e dos mecanismos envolvidos na fixação da massa espermática no corpo da fêmea, constatou-se que, sob condições artificiais, espermatóforos em evaginação são capazes de penetrar musculatura exposta, de forma similar ao fenômeno de \"implante profundo\" observado naturalmente em algumas lulas oceânicas. Esse resultado foi descrito no segundo capítulo, no qual foi levantada a hipótese de que um mecanismo de perfuração seria inerente à estrutura dos espermatóforos dos coleóides. Dando continuidade ao estudo da morfologia funcional dos espermatóforos de D. plei, o terceiro capítulo apresenta os resultados obtidos a partir da investigação do funcionamento do espermatóforo e da morfologia dos espermatângios (i.e, espermatóforos evertidos) obtidos in vitro, bem como daqueles naturalmente fixados na fêmea. As evidências reunidas permitem afirmar que o processo de fixação compreende distintas fases desempenhadas por diversos componentes do espermatóforo, contrariamente a um conceito anterior de que a fixação seria realizada somente por substâncias adesivas do corpo cimentante. Durante a reação espermatofórica, o aparato ejaculatório e respectivo filamento espiral são capazes de perfurar superficialmente ou escarificar o tecido-alvo. Subseqüentemente, o corpo cimentante sofre drástica modificação estrutural, resultando na extrusão de parte do conteúdo cimentante, o qual é injetado diretamente sobre o tecido perfurado. Além disso, o corpo cimentante é exteriorizado com uma extremidade afilada que, em alguns casos, foi encontrada firmemente implantada no tecido da fêmea, juntamente com as substâncias cimentantes. Concomitantemente ao processo de reconfiguração do corpo cimentante, a região da membrana interna que contém as espículas no espermatóforo intacto é evertida e estirada sobre a base do espermatângio, sugerindo um papel auxiliar no processo de fixação. Com base em evidências da literatura, bem como nas obtidas no âmbito da presente Tese, no quarto capítulo propõe-se um modelo teórico para explicar como o aparato ejaculatório em evaginação seria capaz de perfurar e implantar-se no corpo da fêmea durante a reação espermatofórica. Sugere-se que a perfuração seria mecânica e resultado da ação conjunta do aumento gradual do diâmetro dos anéis do filamento espiral e da distância entre os mesmos, bem como do poder de ancoragem proporcionado pelas respectivas espículas. Finalmente, o quinto capítulo apresenta uma revisão da literatura acerca do fenômeno de implante de espermatóforos em Decapodiformes, e reúne evidências que corroboram o modelo teórico proposto. Neste capítulo, é apresentada também uma reinterpretação da função da reação espermatofórica em Octopodiformes. Com base no levantamento de diversos caracteres reprodutivos, foi possível testar hipóteses de evolução da estrutura do espermatóforo e do sistema de implante dos espermatângios, bem como hipóteses de co-evolução de estruturas envolvidas no processo de transferência e armazenamento de espermatozóides. Duas hipóteses principais acerca da evolução do sistema de implante dos espermatângios são propostas.