Comportamento sexual de fêmeas de Ceratitis capitata (Diptera: Tephritidae): influência da idade e do tamanho na seleção de parceiros sexuais. - Duarte, Cyntia Santiago Anjos (2016)
A teoria da seleção sexual (Darwin, 1871) é um dos temas mais debatidos na biologia. De acordo com Darwin (1871), a seleção sexual é definida como “a vantagem que certos indivíduos têm sobre outros do mesmo sexo e espécie, na exclusiva relação da reprodução”. A seleção sexual favorece a evolução de dois conjuntos de características que apresentam efeitos sobre a sobrevivência e a escolha de parceiros: as utilizadas em confrontos entre indivíduos do mesmo sexo e/ou aquelas que aumentam a atratividade dos indivíduos pelo sexo oposto (Darwin, 1871). É na probabilidade dessas características contribuírem para o aumento da sobrevivência do indivíduo que se baseia a diferença entre a seleção sexual e a natural (Anderson, 1994; Moller, 1994). As características favorecidas pela seleção sexual tendem a ser progressivamente acentuadas, e devido às vantagens associadas à ocorrência de acasalamento, há uma tendência de que sejam mantidas pela seleção natural. No entanto, a sobrevivência do indivíduo pode ser prejudicada devido ao exagerado aumento desses traços fenotípicos, e, consequentemente, a seleção natural atua em direção contrária a sua conservação. O processo de exagero dos traços pode se perpetuar ao longo das gerações e os custos associados podem não mais compensar em termos de sucesso reprodutivo, circunstância que também desfavorece a preservação do traço pela seleção sexual. Desta forma, características que são favorecidas por ambas as forças de seleção são aquelas que conferem benefícios além da sobrevivência, como acasalamento e sucesso reprodutivo (Moller, 2005). O conflito sexual resulta das diferenças entre os sexos relacionadas aos investimentos parentais exercidos ao longo do processo reprodutivo que afetam diretamente a produção de descendentes de cada indivíduo (Trivers, 1972). Nas diferenças associadas aos investimentos quanto ao aporte de recursos doados ao zigoto, por cada um dos sexos, encontra-se um forte argumento no qual se baseia a teoria da seleção sexual. Deste modo, devido às pressões divergentes sofridas pelos sexos com relação ao emprego desses recursos, Parker et al. (1972) sugeriram que a evolução favoreceu dois tipos de gametas: (i) os gametas pequenos e móveis, que são menos custosos energeticamente – microgametas – sendo produzido em grande quantidade; e (ii) os gametas grandes, nutritivos e imóveis, com maior custo energético – macrogametas – que são produzidos em menor quantidade. Sendo assim, a partir do surgimento da reprodução sexual anisogâmica, que envolve esses dois tipos de gametas, emergiram as distintas estratégias reprodutivas dos sexos com a finalidade de maximizar o “fitness” individual (Anderson, 1994; Krebs & Davies, 1996). De modo geral, as fêmeas investem mais do que os machos em outras formas de cuidados. Nas espécies em que existe cuidado parental, as fêmeas exercem ações como a defesa da prole contra predadores e a obtenção de alimento e de abrigo (Alcoock, 2005). Desta forma, quando comparadas aos machos, as fêmeas apresentam um alto investimento parental, e devido aos altos custos envolvidos na produção de poucos gametas, apresentam um baixo potencial reprodutivo (Alcoock, 2005). Então, para maximizar seu fitness as fêmeas selecionam os parceiros mais fortes e exuberantes e, os machos, que apresentam um menor custo reprodutivo, tentam inseminar o maior número possível de fêmeas. Essas diferentes estratégias reprodutivas apresentadas pelos sexos sofrem pressões seletivas distintas (Alcock & Gwynne, 1991). Nos machos, que competem entre si pelo acesso às fêmeas, com o objetivo de alcançarem o acasalamento, atua a seleção intrasexual. As fêmeas estão submetidas à seleção intersexual, que influencia na sua capacidade de escolha de parceiros. Estas selecionam de modo geral os machos que apresentam caracteres mais vistosos, realizam exibições mais elaboradas de corte ou dominam sítios favoráveis de acasalamento (Anderson, 1994). As fêmeas podem alcançar benefícios diretos e indiretos pela escolha de parceiros (Kirkpatrick & Ryan, 1991). Dentre os benefícios diretos, o aumento da fecundidade pode ser garantido pela escolha de parceiros que podem prover recursos para ela e para a prole ou que a auxiliem no cuidado com a progênie. Ao rejeitar machos doentes, as fêmeas evitam contrair doenças e/ou parasitas (benefício direto), além de alcançar possíveis benefícios indiretos para a prole, que podem adquirir os genes de resistência do progenitor (Kirkpatrick & Ryan, 1991; Reynolds & Gross, 1990). A avaliação de muitos machos frequentemente é um das etapas da escolha de parceiros (Janetos, 1980) e esta atividade pode gerar muitos custos para a fêmea. A procura das fêmeas por certos tipos de macho pode resultar no aumento do risco de predação, perda de potenciais parceiros para competidoras, além de grandes gastos de tempo e energia (Reynolds & Gross, 1990). Estes custos tendem a ser maiores quando o tipo do macho preferido é menos freqüente na população. Apesar de alguns trabalhos discutirem uma possível evolução dos custos associados à preferência da fêmea (Pomiankowski et al., 1991; Iawasa et al., 1991), a maioria dos estudos sobre a seleção sexual enfoca as características ou estratégias utilizadas pelo macho que influenciam na expressão da preferência destas (Blay & Yuval, 1997; Evans et al., 2004; Kaspi et al., 2000; Loyau et al., 2005; Loyau et al., 2007). Como a escolha da fêmea por parceiros pode gerar custos e benefícios, trabalhos que investiguem quais os aspectos de sua condição intrínseca interferem nessa escolha são muito relevantes. Fatores como a idade (Gray, 1999; Moore & Moore 2001; Uetz & Norton 2007), experiência da fêmea (Kodric-Brown & Nicoletto, 2001; Hebets, 2003; Hebets & Vink, 2007), condição nutricional (Hebets et al., 2008) e carga de parasitas (Lopez, 1999; Pfennig & Tinsley, 2002) podem afetar essa etapa do processo reprodutivo. Assim, a importância em se considerar a influência dos fatores intrínsecos da fêmea no processo de seleção de parceiros relaciona-se a possibilidade de que a expressão dessa preferência seja relativa, ou seja, de acordo com a condição de fêmea. Portanto, se algumas fêmeas são capazes de avaliar melhor os custos do que outras haverá uma tendência de diminuir a uniformidade da escolha (Gray, 1999). Apesar do grande número de pesquisas enfocando o comportamento sexual da espécie Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824)(Diptera: Tephritidae) pouco se conhece sobre o papel da fêmea na determinação da falha ou do sucesso de uma corte (Yuval & Hendrichs, 2000). Essa espécie, também conhecida como mosca-do-mediterrâneo, é freqüentemente citada na literatura como uma das mais importantes pragas agrícolas do mundo. Do ponto de vista econômico, a ocorrência desta mosca tem gerado prejuízos significativos à fruticultura nacional por restringir a comercialização ao mercado externo, além de provocar aumento no custo de produção (MAPA, 2007). O gênero Ceratitis é composto por aproximadamente 65 espécies, que ocorrem principalmente na África tropical (Zucchi, 2000). No Brasil a espécie Ceratitis capitata é a única representante. Introduzida no início do século XX teve sua presença registrada pela primeira vez por Ihering em 1901 (Mariconi & Iba, 1955). Devido a sua facilidade adaptativa a climas diversos, a mosca-do-mediterrâneo é considerada uma espécie cosmopolita. Além dessa importante característica, a C. capitata apresenta outras particularidades que proporcionaram sua ampla dispersão e adaptação, como: mais de uma geração anual (multivoltínea) e utilização de hospedeiros de espécies vegetais não relacionadas (polífaga). Sendo assim, essa espécie tem sido amplamente estudada com a finalidade de se estabelecer métodos de controle eficazes e de baixo impacto ao meio ambiente (Sugayama & Malavasi, 2000; Carvalho et al., 2000). Devido à maior conscientização sobre os riscos da utilização de agrotóxicos e da crescente demanda do mercado nacional e internacional por alimentos saudáveis, técnicas que possibilitem a expansão da fruticultura nacional sem a utilização de agroquímicos têm sido aplicadas. Dentre elas, destaca-se a técnica do inseto estéril (TIE) (Knipling, 1955), a qual é usada em muitas partes do mundo (Hendricks et al., 1995, Hendricks et al., 2002). Esta técnica consiste das seguintes etapas: (i) criação em massa do inseto em questão (C. capitata); (ii) esterilização do macho por irradiação; (iii) liberação de uma grande quantidade de insetos estéreis (Knipling,1955). Desta forma, os machos estéreis, criados em laboratório, competem com machos selvagens pela corte e acasalamento com as fêmeas selvagens. Uma vez alcançada a cópula com o macho estéril garante-se a postura de ovos inviáveis pelas fêmeas (Briceño et al. 2007). A técnica do inseto estéril (TIE) já tem sido aplicada no Brasil, mais especificamente, no pólo da fruticultura irrigada do nordeste (Vale do São Francisco - Juazeiro/BA). O programa, denominado Moscamed Brasil é uma estratégia do governo brasileiro que tem o objetivo de reduzir significativamente as barreiras fitossanitárias no mercado internacional de frutas nos próximos anos (Malavasi et al., 2007). Deste modo, um amplo conhecimento sobre o comportamento reprodutivo dessa espécie é necessário para o êxito deste tipo de programa de controle (Sugayama & Malavasi, 2000; Carvalho et al. 2000; Walder, 2000). Muitos trabalhos que investigam o comportamento sexual da mosca do Mediterrâneo, Ceratitis capitata, abordam aspectos relacionados ao seu sistema de acasalamento, conhecido como “lek” (Arita & Kaneshiro, 1989, Hendrichs & Hendrichs, 1990, Whittier et al. 1992). De modo geral, no “lek”, os machos agrupam-se e cada um deles defende um pequeno território onde realizam exibições de corte para atrair a atenção das fêmeas (Féron, 1962, Prokopy & Hendrichs, 1979, Arita & Kaneshiro, 1989; Hoglund & Alatalo, 1995). Nessas agregações os machos não têm como objetivo a defesa de recursos ou fêmeas (Hoglund & Alatalo, 1995). Esse sistema de acasalamento caracteriza-se pela alta variação no sucesso de cópula dos machos. As fêmeas discriminam entre os participantes do “lek” e copulam com o macho melhor sucedido (Whittier et al., 1992; Whittier et al., 1994). A maioria dos trabalhos tem investigado quais características dos machos são importantes na determinação da escolha de parceiro realizada pela fêmea (Blay & Yuval, 1997; Kaspi et al., 2000; Churcuill-Stanland et al., 1986; Orozco & Lopez, 1993; Rodriguero et al., 2002; Norry et al., 1999). O tamanho e a nutrição do macho são aspectos aparentemente importantes, mas, os resultados dos trabalhos ainda são controversos. Alguns autores têm demonstrado que machos maiores e/ou alimentados com proteína são preferidos pelas fêmeas (Churchill-Stanland et al. 1986; Blay & Yuval,1997; Taylor & Yuval 1999), enquanto outros demonstram não haver influência de um ou de outro fator (Arita & Kaneshiro 1988; Whittier et al.1994; Whittier & Kaneshiro 1995; Shelly & Kennelly 2002; Shelly & McInnis 2003). Outros parâmetros como idade (Papadopoulos et al. 1998), características morfométricas (Rodriguero et al. 2002), assimetria flutuante da seta supra-orbital (Hunt et al. 1998; Hunt et al. 2004), comprimento do olho (Norry et al., 1999) também têm sido cogitados como importantes para sucesso diferencial entre os machos. Apesar do grande número de estudos investigando o tema, até o momento não se sabe com clareza se o sucesso de cópula do macho depende exclusivamente de suas características. Portanto, é de fundamental importância reconhecer como e quais as características das fêmeas interferem no processo de escolha de parceiro. A análise da corte é outra abordagem que tem sido empregada na avaliação do sucesso reprodutivo dos machos de C. capitata. A sequência básica de eventos foi descrita inicialmente por Féron (1962) e revisada por Eberhard (2000) e incluem estágios de sinalização química, movimentos distintos de vibração das asas, além de rápidos movimentos de balanço de cabeça. Trabalhos recentes têm avaliado os sons produzidos durante os estágios de vibração das asas (Briceño & Eberhard, 2000), ângulos formados entre macho e fêmea durante a corte (Briceño & Eberhard, 2002a) e estimulação tátil realizada pelo macho com auxílio da arista (Briceño & Eberhard, 2002b). Movimentos de resposta das fêmeas aos passos de corte realizados pelo macho também têm sido descritos (Briceño et al. 1996, Briceño & Eberhard 1998), embora a análise desses movimentos não tenha sido o objetivo principal dos trabalhos. Grande parte dos trabalhos que envolvem o comportamento sexual de fêmeas de C. capitata está relacionada à ocorrência de recópula em condições de laboratório (Katiyar & Ramirez, 1970; Nakagawa et al.,1971; Bloem et al., 1993; Shelly e Kennelly, 2002) ou de campo (McInnis, 1993; Yuval et al., 1996; Vera et al., 2003) duração de cópula e a estocagem de esperma (Whittier et al. 1992; Taylor et al., 2000; Taylor et al., 2001). Entretanto, pouco se sabe sobre a influência da resposta da fêmea a corte dos machos, e se fatores extrínsecos ao macho, como as condições inerentes a fêmea, poderiam afetar a escolha desta. Logo, trabalhos que investiguem como é regulada a receptividade da fêmea apresentam uma abordagem muito relevante e ajudarão a esclarecer porque algumas cortes são bem sucedidas e outras não.