Influência da complexidade estrutural de bromélias-tanque sobre a composição de aranhas e formigas - Stabile, Leonardo (2013)
A hipótese da heterogeneidade do habitat assume que habitats estruturalmente complexos podem promover uma maior diversidade de nichos permitindo que os organismos explorem os recursos do ambiente de maneira diversificada, resultando no aumento da diversidade em espécies (Bazzaz 1975, Tews et al. 2004). Esse representa um conceito chave para ecologia, manejo e conservação de organismos (Morris 2000). Em muitos ambientes, as comunidades de plantas determinam a estrutura física desses e, portanto, promovem efeitos sobre a diversidade, distribuição e interações de espécies animais (Lawton 1983). O reflexo disso transparece em 85% dos estudos sobre esse tema, os quais mostram haver correlação positiva entre diversidade de espécies e variáveis estruturais da vegetação (Tews et al. 2004). Essas podem variar de acordo com os parâmetros analisados, o tipo de organismo avaliado, bem como em relação à escala espacial, que pode levar a utilização de parâmetros inconsistentes, dificultando as comparações entre os estudos (Tews et al. 2004, Riihimäki et al. 2006). Devido às dificuldades práticas de se trabalhar em ambiente natural, muitos estudos tendem a subestimar a complexidade da arquitetura da planta usando parâmetros secundários (Woodcock et al. 2007). Para avaliar os efeitos da estrutura do habitat sobre as comunidades biológicas é, então, fundamental a escolha de bons modelos (Tews et al. 2004). Assim estudos sobre microcosmos naturais são bons modelos de sistemas para experimentos em ecologia, uma vez que seus atributos são complexos e realísticos como os sistemas naturais e, ao mesmo tempo, tão versáteis quanto microcosmos artificiais (Srivastava et al. 2004). Outra característica desses microambientes naturais é que eles apresentam habitats naturalmente replicados, sendo possível medir de forma mais precisa tanto as características estruturais quanto todos os indivíduos que ocorrem nelas. Consequentemente acessar toda uma comunidade natural taxonomicamente diversa e bem definida, bem como seus fatores determinantes (Armbruster et al. 2002). Portanto, estudos sobre o microcosmo de bromélias podem ser utilizados a fim de responder questões ecológicas fundamentais, as quais seriam mais difíceis de responder em ecossistemas mais complexos como florestas tropicais (Richardson 1999). Bromélias epífitas são consideradas plantas chaves em ecossistemas tropicais (Nadkarni 1994). Essas são essenciais para a sobrevivência de muitas espécies de animais, bem como de outros organismos como plantas em ambientes xéricos. Nesses ambientes as bromélias são pioneiras e têm grande importância na sucessão ecológica devido aos processos de facilitação, promovendo a colonização de outras espécies de plantas formando moitas (Zaluar e Scarano 2000). Além disso, têm um importante papel na ciclagem de nutrientes em ambientes tropicais como a Floresta Atlântica brasileira (Oliveira 2004), Floresta Montana costa-riquenha (Nadkarni e Matelson 1991, 1992) e em ambientes oligotróficos como as restingas (Hay e Lacerda 1984). A importância ecológica das bromélias é resultado das interações que essas plantas apresentam com diferentes tipos de organismos. Essas interações podem ocorrer em diferentes níveis tróficos (Richardson 1999, Armbruster et al. 2002), no nível populacional ou de comunidades (hierarquia ecológica), de forma direta ou indireta (Srivastava 2006), obrigatórias ou facultativas (Romero e Vasconcellos-Neto 2006, Romero et al. 2006, 2007, 2008b), positivas ou negativas (Armbruster et al. 2002, Romero e Vasconcellos-Neto 2005b). Muitos estudos indicam que a arquitetura em roseta das bromélias fornece micro habitats para diversos tipos de organismos, desde protozoários (Foissner 2003, Foissner et al. 2003) até animais, que as utilizam como abrigo contra predação e dessecação, para reprodução e forrageamento (Cotgreave et al. 1993, Oliveira et al. 1994, Peixoto 1995, Richardson 1999, Mestre et al. 2001, Juncá et al. 2002, Stuntz et al. 2002, Armbruster et al. 2002, Romero e Vasconcellos-Neto 2004a, 2005 a, b). Variáveis estruturais tais como número de folhas, água e detritos acumulados, são os que mais explicam a variação da fauna associada (Richardson 1999, Armbruster et al. 2002), com efeitos tanto diretos quanto indiretos (Srivastava 2006). Esses efeitos podem ocorrer devido a forte influência que a complexidade estrutural da arquitetura de bromélias exerce nas comunidades faunísticas associadas (Richardson 1999, Armbruster et al. 2002, Romero e Vasconcellos-Neto 2005b, Srivastava 2006), onde a capacidade-suporte desses microcosmos pode estar relacionada à estrutura das plantas (Zotz e Thomas 1999, Romero e Vasconcellos-Neto 2004a). A família Bromeliaceae divide-se em três subfamílias, Bromelioideae, Pitcairnioideae e Tillandsioideae (Benzing 2000), e agrupa algumas espécies que têm grande capacidade de acúmulo de água, e que são denominadas bromélias tanque (Smith e Downs 1974, Hay e Lacerda 1982, Oliveira et al. 1994). Essa capacidade decorre da disposição das folhas em roseta, permitindo o acúmulo de água em suas bainhas (axilas das folhas) e na porção central (Zotz e Thomas 1999, Medina 1990). Essa água acumulada possibilita a manutenção e colonização por animais aquáticos ou que desenvolvem parte do seu ciclo de vida na água dessas plantas. Além do mais, essa característica exerce grande influência sobre essas espécies animais (Armbruster et al. 2002). As bromélias-tanque podem conter uma quantidade variável de nutrientes em suspensão ou dissolução na água acumulada, oriundos da decomposição de materiais orgânicos (folhas caídas, frutos, restos de animais mortos, excretas, etc.) depositados em suas rosetas. Esse material é utilizado pela planta como recurso nutricional através de absorção pelos tricomas especializados localizados na base das folhas (Nadkarni e Primack 1989, Medina 1990, Martin 1994, Oliveira et al. 1994). Isso permite a essas plantas a conquista de certa independência em relação aos recursos de água e nutrientes do solo (Zotz e Thomas 1999). Os detritos acumulados nas rosetas exercem uma forte influência sobre a riqueza de espécies associadas às bromélias-tanque (Richardson 1999, Armbruster et al. 2002), devido a sua posição basal na cadeia alimentar e da sua participação no processo de ciclagem. Esses recursos podem gerar efeitos tanto diretos quanto indiretos na fauna associada e dependente da complexidade estrutural dessas plantas (Srivastava 2006). Uma vez que, devido ao aporte maior de detritos, conseguem suportar uma maior quantidade de predadores de topo (Armbruster et al. 2002, Srivastava 2006). Dentre os animais encontrados em bromélias em florestas neotropicais, aproximadamente 25% são predadores (Armbruster et al. 2002). As aranhas (Arachnida: Araneae) formam o grupo de predadores terrestres com maior riqueza de espécies nessas plantas (Cotgreave et al. 1993, Richardson 1999, Mestre et al. 2001, Armbruster et al. 2002, Stuntz et al. 2002). Estes animais são distribuídos por todo o mundo, exceto nas regiões polares, sendo mais abundantes em áreas tropicais (Foelix 1996). Até o momento foram descritas 40.998 espécies, agrupadas em 3.747 gêneros e 109 famílias (Platnick 2009). As aranhas são habitantes típicos de bromeliáceas (Frank et al. 2004) e objeto de numerosos estudos envolvendo as interações com essas plantas devido a sua freqüente associação (Barth et al. 1988, Dias et al. 2000, Rossa-Feres et al. 2000, Santos et al. 2002, Dias e Brescovit 2003, 2004, Romero e Vasconcellos-Neto 2004a, 2005a, b, Romero et al. 2006, 2007, 2008b, Omena e Romero 2008). São predadores frequentes em ecossistemas terrestres, de hábito alimentar quase que estritamente carnívoro generalista. Primariamente se alimentam de insetos, mas também podem capturar outros invertebrados, incluindo outras aranhas e até mesmo vertebrados (Wise 1993, Foelix 1996). Em razão da sua capacidade predatória, as aranhas podem afetar profundamente a dinâmica das populações, como também a estrutura de comunidades de suas presas, além de servir de recurso para demais animais, inclusive outras aranhas (Wise 1993). A heterogeneidade do habitat é bastante importante para a diversidade e distribuição de aranhas (Colebourn 1974, Uetz 1975, Herberstein 1997) e está fortemente relacionada à estrutura vegetal (Gunnarsson 1990, Gunnarsson et al. 2004, Halaj et al. 2008). Adicionalmente outros fatores podem definir as comunidades de aranhas, tais como fatores abióticos: temperatura, umidade, vento, luminosidade, e fatores bióticos: disponibilidade de presas e interações, como competição e predação (Wise 1993, Foelix 1996, Halaj et al 1998). As interações entre as aranhas e plantas são, na sua maioria, positivas, pois as aranhas, além de não se alimentarem de plantas, podem diminuir as taxas de herbivoria nessas através da predação de insetos herbívoros (Carter e Rypstra 1995, Snyder e Wise 2001, Denno et al. 2002, Moran e Scheidler 2002, Romero e Vasconcellos-Neto 2004b, Sanders e Platner 2007, Sanders et al 2008, Romero et al. 2008a). Essas também podem exercer efeitos negativos devido a seu comportamento de forrageio em flores, predando visitantes florais, emboscando-os ou mesmo interferindo na funcionalidade dos polinizadores através da diminuição da frequência e duração das visitas, que pode levar à diminuição do sucesso reprodutivo de plantas (Morse 1981, 1983, 1987, Dukas 2001, Dukas e Morse 2003, 2005, Suttle 2003, Heiling e Herberstein 2004a, b, Gonçalves-Souza et al. 2008). Algumas espécies de aranhas possuem relações estritas e até mesmo mutualísticas (Romero et al. 2006, 2008b) com bromélias, sendo afetadas pelo tamanho e pela densidade dessas plantas (Romero e Vasconcellos-Neto 2004a). Essas aranhas são capazes de avaliar o micro habitat em fina escala e selecionar o ambiente através das características da arquitetura da planta (Romero e Vasconcellos-Neto 2005b, Omena e Romero 2008). Os principais fatores que influenciam a colonização e densidade de algumas aranhas nas bromélias são a presença de folhas secas na roseta, inflorescência ou infrutescência e o tamanho das bromélias. Logo, mudanças na arquitetura da planta tais como tamanho e morfologia, podem gerar instabilidade em associações de algumas aranhas com bromeliáceas (Romero e Vasconcellos-Neto 2005b). Há estudos com diversas espécies de aranhas indicando que, apesar de existir uma forte associação entre esses animais e bromeliáceas, elas não demonstram uma preferência por determinada espécie de planta hospedeira. As diferenças entre arquitetura, número de folhas e superfície foliar não afetam nem a abundância de aranhas nem a seleção do micro habitat por essas (Dias e Brescovit 2004). Além disso, é possível que outros fatores, tais como disponibilidade de presas, exerçam efeitos simultâneos concomitantemente à complexidade do habitat (Romero e Vasconcellos-Neto 2005b). Além das aranhas, as bromélias-tanque são frequentemente habitadas por colônias de formigas (Hymenoptera: Formicidae) (Blüthgen et al. 2000, Cogni e Oliveira 2004). Esse é o grupo animal encontrado em maior abundância nessas plantas, com aproximadamente 11% de toda a fauna associada em floresta neotropical (Armbruster et al. 2002), e até centenas de indivíduos em uma única bromélia. Isso se dá em razão da sua organização social, além das formigas serem também altamente diversificadas (Oliveira et al. 1994, Richardson 1999, Mestre et al. 2001, Armbruster et al. 2002, Stuntz et al. 2002). Existem atualmente 12.473 espécies de formigas descritas (Agosti e Johnson 2009), reunidas em uma única família (Formicidae) de insetos da ordem Hymenoptera, sendo todas eusociais ou secundariamente parasitas sociais. Mantêm relações simbióticas com bactérias, fungos, plantas superiores e diversos animais (Brandão 2003), participando de processos ecológicos fundamentais como ciclagem de energia e nutrientes em nível ecossistêmico, além de ser o grupo animal dominante na maioria dos ecossistemas terrestres (Fowler et al. 1991). As formigas podem apresentar associações positivas com plantas mirmecófitas oferecendo proteção contra herbívoros em associações mutualísticas obrigatórias ou facultativas (Freitas e Oliveira, 1996, Heil e McKey 2003, Quek et al. 2004, Frederickson 2005, Moreira e Del-Klaro 2005). Afetam ainda positivamente as plantas através da dispersão de suas sementes (Passos e Oliveira 2002), porém podem afetar negativamente através da herbivoria como ocorre com formigas cortadeiras (Fowler et al. 1991). As formigas possuem hábitos alimentares bastante variados. E existem certos grupos que possuem esses hábitos bem definidos, sendo predadoras, granívoras, cortadeiras, etc. Outras são amplamente generalistas classificadas como onívoras, possuindo uma alta plasticidade na exploração dos recursos, desde herbivoria a predação e até mesmo a necrofagia, buscando o recurso alimentar como proteína e carboidratos independentemente da fonte para satisfazer as necessidades da colônia, desde que os atributos digestivos permitam (Fowler et al. 1991). Variações abióticas como temperatura e umidade ou bióticas como competição e predação, bem como a complexidade do habitat, podem determinar os padrões de forrageamento das formigas (Cogni e Oliveira 2004). Estudos indicam que esses organismos, apesar de serem abundantes, não são considerados exclusivos de bromeliáceas apesar de poderem ser afetados por parâmetros estruturais dessas plantas (Blüthgen et al. 2000, Mestre et al. 2001, Cogni e Oliveira 2004). A elevada frequência desses insetos nas bromélias pode ser produto de seu comportamento de forrageio em que operárias visitam as plantas vizinhas de onde está instalada a colônia (Oliveira et al. 1994). Porém a ocorrência de formigueiros nas bromélias e o comportamento dessas indicam que as formigas não utilizam as bromélias de maneira fortuita (Mestre et al. 2001, Cogni e Oliveira 2004), porém isso deve ser analisado (Blüthgen et al. 2000). Entender os fatores que influenciam a diversidade e estrutura de comunidades narurais é fundamental em estudos ecológicos (Armbruster et al. 2002). Os efeitos da complexidade estrutural do habitat sobre predadores terrestres, tais como aranhas e formigas, foram amplamente discutidos na literatura com diversos tipos de abordagens e em diferentes tipos de ecossistemas, sendo esses fatores cruciais tanto para herbívoros quanto para seus predadores (Colerbourn 1974, Uetz 1975, Uetz et al. 1978, Bultman & Uetz 1982, Greenstone 1984, Gunnarsson 1990, 1996, Gunnarsson et al. 2004, Halaj et.al. 1998, 2008, Langellotto & Deno 2006, Riihimäki et al. 2006, Sanders et al. 2008). No entanto, os estudos sobre a influência da estrutura do habitat em comunidades bióticas ainda apresentam muitas lacunas a serem preenchidas (Tews et al. 2004), sobretudo em estudos sobre microcosmos naturais, como as bromeliáceas (Richardson 1999, Armbruster et al. 2002, Srivastava et al. 2004). O presente estudo tem por objetivo entender a influência da complexidade estrutural de bromélias-tanque terrestres sobre predadores generalistas como as aranhas e animais sociais como as formigas.